Deve il suo nome all'orario in cui cominciavano gli spettacoli delle prime edizioni del "Festival dei Due Mondi". Si affaccia sulla panoramica Piazza della Signoria e occupa uno spazio rettangolare. Gestito inizialmente dall'Accademia degli Ottusi (attuale Accademia Spoletina), nel corso dei secoli il Teatro ha più volte mutato la struttura interna e il nome. Nel 1880 assume l'aspetto attuale e diviene il Teatro Caio Melisso (il Teatrino delle sei ne occupa le fondamenta). L'edificio presenta il caratteristico aspetto medievale: la porta d'ingresso si trova sotto la Chiesa di Santa Maria della Manna d'Oro e il lato destro si snoda lungo tre contrafforti. L'interno è coperto da volte a crociera sostenute da pilastri. La platea è formata da gradini su cui trovano posto circa 65 sedie. Lo spazio scenico è al piano pavimento. Il recupero del Teatro si è reso possibile grazie all'intervento di Giancarlo Menotti e Adriano Belli che, verso la metà degli anni '50, lo individuarono come uno dei luoghi da utilizzare per il Festival. Dal 2009 ospita l'Accademia Nazionale d’Arte Drammatica “Silvio D'Amico”.